Аттракцион головы танцующие: Танцующие головы интерактивный аттракцион для мероприятия

Содержание

Танцующие головы, dance heads в аренду от 32000 руб.

Цена
Москва 30000 руб
Петербург 32000 руб
Заказать

Включено:
— монтаж;
— обслуживание 6 часов;
— запись DVD-дисков, не более 50 штук;

Необходимо обеспечить:
— доступность 220V;

Видео с мероприятий:

— день железнодорожника

Банкеты, свадьбы, юбилеи и корпоративы – большие мероприятия, требующие тщательной подготовки со стороны организаторов. Недостаточно просто подготовить стол, выпивку и зажигательного тамаду.

Даже с хорошим ведущим гости рано или поздно начнут скучать. Важно, чтобы отдыхающие имели выбор развлечений и могли сразу запечатлеть самые яркие моменты вечеринки.

Аттракцион «Танцующие головы» (Dance heads) — яркое и веселое развлечение, подходящее под любое событие или праздник. Гостям предложат записать смешное анимированное видео на зеленом экране с их участием. Dance heads разбавит атмосферу основного шоу, развлечёт, поможет сдружиться и немного подурачиться. В конце гости увидят получившийся мини-фильм и смогут получить диски на память.

Преимущества аттракциона

  • Более 30 сценариев разной тематики;
  • Парики и прикольные наряды в комплекте;
  • Занимает площадь всего 5 на 5 метров;
  • Можно снимать несколько людей сразу;

За небольшую фиксированную цену мы предлагаем 6 часовое обслуживание аттракциона. В стоимость входит запись до 50 DVD-дисков для гостей, а также установка и разбор оборудования. Мы сами предоставляем зеленый экран для создания компьютерной графики, а также аппаратуру для записи видео. Для функционирования аттракциону необходима лишь розетка 220 В для осветительных приборов и рабочего места видеографа.

Главное – запечатлеть момент

Для принимающей стороны значимого мероприятия важно, чтобы праздник закрепился в памяти у всех отдыхающих. Профессиональный фотограф снимет основные моменты праздника, но не сможет подарить новые эмоции.

Dance heads – уникальный аттракцион, который позволит отдыхающим сразу же запечатлеть эмоции проходящего мероприятия. Посетители нашего развлечения получают дополнительную порцию позитива и праздничного настроения. Камера помогает гостям почувствовать себя в центре внимания и от души развлечься.

Мы предлагаем фиксированную цену на 6 часов непрерывной работы:

  • 30 000 для Москвы;
  • 32 000 для Санкт-Петербурга;

Система «Всё включено» позволяет порадовать максимальное количество гостей. Отдыхающие не будут заботиться об оплате съемки и дисков, что позволит не разрушить волшебную атмосферу мероприятия.

Танцующие головы — Dance Heads в аренду за 32000 рублей

Что мы имеем на выходе: смонтированный ролик, где танцуют забавные персонажи с головой участника, сидящего на стуле, т.е. с вашей головой.

Как это достигается

За счет технологии хромакей, которая обрезает зеленый фон на видео и накладывает это изображение на другое. Проще говоря, если у нас на видео есть что-то зеленого цвета, благодаря технологии хромакей эти места станут прозрачными, на их место можно будет наложить другое изображение, фактически мы смешиваем две видеокартинки. В данном случае на одном видео остается ваша голова, на другом видео — клип с танцующими персонажа, но без головы. Эти два видео смешивается, получается очень забавно.

Чтобы было веселее

Вы должны не просто сидеть и смотреть в камеру, вы просто обязаны улыбаться, веселиться, крутить и вертеть головой, делать всевозможные движения. Ведь ваша голова будет совмещена с телом, которое танцует. В процессе вы будете видеть видео в режиме реального времени на мониторе перед вами.

Как это происходит

Участник садится на стул, надевает на себя накидку зеленого цвета, оставляет непокрытой только голову. Задний фон также имеет зеленый цвет. Затем участник выбирает понравившийся ему ролик и композицию. Выравнивает свою голову, чтобы совместить ее с плечами анимированного персонажа в видеоклипе. В противном случае получится, что голова не будет «привязана» к телу, что не очень логично.

Проходимость

В среднем за 1 час можно снять 20 клипов.

На выходе

Вы получаете памятный диск с записанным на него видеороликом, который будет радовать вас и ваших близких.

   Вы еще не видели танцующие головы в действии? Тогда спешите увидеть и поучаствовать, ведь именно этот аттракцион собирает вокруг себя толпы людей всех возрастов и профессий!

   Благодаря этому аттракциону вы будете шокированы тем количеством людей, которые соберутся вокруг него.

   Принцип работы очень прост и сложен одновременно. Все что будет необходимо от Вас и Ваших гостей — надеть накидки и начать двигать головой в такт музыке. Программа наложит головы людей на анимированных персонажей, которые танцуют как заведенные под музыку.

    Перед танцующими будет установлен монитор, на котором они смогут видеть происходящее, благодаря чему они станут единым целым с персонажами-танцорами.

   Танцующие головы стали настоящим шедевром, данный аттракцион уже давно развит в США и теперь мы решили сделать его популярным и в России.

   Многие звезды Голливуда уже давно и много раз наслаждались данным аттракционом. Теперь у вас появилась возможность окунуться в мир танцев под любимую композицию.

Аренда танцующих голов

   Аттракцион «танцующие головы» может быть смонтирован абсолютно в любом месте. Для его полноценной работы необходимо только электричество. Количество людей, участвующих в танцах может с легкостью составлять 8 человек. Это достигается благодаря самому лучшему оборудованию, которое используется в компании «Крутота».

   Если вы хотите, чтобы ваши гости не только смеялись но и играли в интересные игры, то можете взять гонки в аренду — радость будет не только детям, но и взрослым!

Аттракцион Танцующие Головы Dance Heads

Когда жизнь человека движется по накатанным рельсам и кажется нет конца и края этой серой полосе, ему необходим взрыв. И не важно, что он собирается взрывать: эмоции, чувства, ощущения, нервы – главное, это яркая вспышка радости.

Беспрецедентный аттракцион – Танцующие головы – и на вашем празднике нет места обыденности и скуке!

Такая весьма и весьма оригинальная мини-студия с большими возможностями могла родиться только в стране грез. Голливуд богат на подобного рода изобретения – каждый год здесь появляются новые технологии в сфере развлечений. Система Dance Heads представляет собой инновационное решение, позволяющее в одно мгновение ока превратить скучное и чопорное торжество в фееричную вечеринку.

У вас намечается…

СВАДЬБА? КОРПОРАТИВ? ЮБИЛЕЙ? КРЕСТИНЫ? ДЕТСКИЙ ДЕНЬ РОЖДЕНИЯ?

Dance Heads – это лучше, чем тамада, интереснее, чем салют, веселее, чем приглашенный клоун!

Буквально 40 минут (а именно столько времени нужно для того чтобы собрать студию «Танцующие головы») и окружающий мир переворачивается с ног на голову. Создатели Dance Heads учли характерные особенности всех психотипов людей, что позволило им изобрести и воплотить в жизнь уникальный в своем роде аттракцион.

«Танцующие головы» придутся по нраву каждому – это доказано опытным путем.

Сотни праздников с Dance Heads в качестве гвоздя программы, тысячи довольных людей, на мгновение превратившихся в беззаботных детей, море улыбок, киловатты радости и веселья.

И все это мини-студия «Танцующие головы»!

Важно отметить, что аттракцион Dance Heads является не просто разновидностью праздничной развлекательной программы, а превосходной эмоциональной и физической разрядкой. Он улучшает настроение гостей торжества, способствуя их психологическому благополучию. Многие люди, успевшие познакомиться с «Танцующими головами», утверждают, что это самый настоящий психолог. Врач, лечащий души при помощи смехотерапии и положительных эмоций.

Мы играем всю свою жизнь. Начинаем в глубоком детстве и, пожалуй, не заканчиваем даже когда становимся взрослыми солидными людьми, занимающими серьезные должности. Аттракцион Dance Heads – прямое тому доказательство. Любая вечеринка, где появляется эта компактная студия размером всего 2 кв. метра, наполняется радостью, шутками, смехом и весельем. Все без исключения гости попадают под магию Dance Heads. Главные действующие лица принимают участие в съемках потешного клипа, а остальные участники аттракциона собираются вокруг и бурно болеют за своих друзей. После этого мероприятия остается не только масса положительных эмоций, но и память в виде DVD-диска с записанным клипом. Вы сможете демонстрировать его всем своим родным и близким.

Если вы склонны к авантюрам, если вам хочется порадовать себя и своих друзей, сделав праздник незабываемым, то оптимальный выбор – мобильная видеозаписывающая студия «Танцующие головы»!

Она может быть у

Танцующие головы — видео аттракцион Денс-хед — аренда аттракционов в Санкт-Петербурге

Праздничные мероприятия – это всегда море позитива и масса положительных эмоций, которые спустя время будут вспоминаться гостями с теплой улыбкой. Мощный эффект и серьезный отклик у посетителей праздника вызовет необычный аттракцион «Танцующие головы». Почему? Все просто. Во время участия в процессе, гости превращаются не просто в зрителей. Они становятся участниками впечатляющего и яркого действия, записывая эмоциональные и яркие клипы, исполняя в них главные роли.

Аттракцион «Танцующие головы» – идеальное решение на День Рождения и любой другой праздник!

Принцип работы удивительно прост. Использование современной технологии хромакей позволяет наложить на видео любое изображение! Что это за технология? Это применение зеленого фона во время съемки, который легко становится прозрачным и заменяется любым другим изображением! Таким образом, в аттракционе «Dance heads» сочетается две видеокартинки. Однако – это голова участника, вторая – заранее подготовленный клип с танцующими без головы персонажами. В результате получается забавное видео с танцующими смешными персонажами, к которым приделана голова сидящего на стуле участника! Необычная запись видеоклипа не просто подарит людям яркие эмоции. Благодаря полученному в подарок видео они смогут поделиться собственными впечатлениями со своим окружением, выражая восхищение и восторг от мероприятия.

Принять участие можно всем – от гостей не требуется специфических действий. Им необходимо просто веселиться, улыбаться, смотреть в камеру и вертеть головой, подстраиваясь под танцевальные движения тела персонажа. Каждый гость может в режиме реального времени наблюдать за происходящим, весело оценивая собственные действия.

Участнику предстоит сесть на стул и надеть накидку зеленого цвета, закрывающую все тело кроме головы. Задний фон имеет аналогичный зеленый цвет. После этого гостю предстоит выбрать наиболее привлекательный для него ролик и музыкальную композицию, выровнять голову под плечи анимированного персонажа. Шоу начинается!

Заказать аттракцион «Танцующие головы» — цена приятно порадует своей доступностью!

Есть сомнения, что выбрать на праздник? Конечно, аттракцион «Аттракцион танцующие головы»! Аренда быстро окупает себя огромным количеством положительных эмоций гостей и возможностью создать большой отклик у всех посетителей, которые гарантированно поделятся своими впечатлениями со всеми друзьями. В среднем за  час работы можно отснять 20 клипов.

Аренда аттракциона «Танцующие головы» (Dance heads) идеально подойдет для любого праздничного мероприятия, будь то День Рождения, юбилей, корпоратив в компании или Новый Год. Интересно впишется он и в события, проходящие в День семьи – родители и дети с огромным удовольствием примут участие в записи собственных клипов, которые станут настоящей семейной реликвией.

В стоимость аттракциона «Танцующие головы» входит:

  • Монтаж
  • Работа оператора на протяжении 6 часов
  • 50 дисков для записи DVD

Необходимые условия:

  • Помещение или шатер для установки
  • Доступ к электричеству 220V — 2,5 кВт
  • Розетка в радиусе 20 метров.

Цена аренды аттракциона «Танцующие головы — dance heads» из категории Интерактивные аттракционы:

SUGAR DENCE танцующие головы праздник свадьба день рождения

 

Присоединяйся к нам в контакте

 

чтобы    люди    улыбались!

В    СЕВАСТОПОЛЕ  !!!

И ВЕСЬ КРЫМ

ЯЛТА    ФЕОДОСИЯ    ЕВПАТОРИЯ СИМФЕРОПОЛЬ

Представляем вашему вниманию

 Sugar Dance:

– это  мульти-медийная студия, которая произведет настоящий фурор на любой вечеринке!

— это супер-хит, известный как «танцующие головы»

— на сегодняшний день наш аттракцион абсолютно не имеет аналогов               

   Праздник принесет много ярких впечатлений и позитивных эмоций.                                               

            Видео-аттракцион SUGAR-DANCE сделает любую вечеринку необычной и запоминающейся.                                                                            

  На корпоративе, свадьбе, выпускном или детском утреннике аттракцион неизменно становиться центром внимания гостей, которые с удовольствием принимают участие в записи весёлых видеоклипов.                                                                                                                            

  Со студией SUGAR-DANCE  ваш праздник станет незабываемым.

Гостям  некогда будет скучать и каждый заберет с собой замечательный сувенир — диск со СВОИМ видеоклипом.

Система Sugar Dance создает веселые клипы с  вашим участием  за 5 минут. 

Одновременно в клипе снимается один, два или три человека. 

Участникам достаточно выбрать песню, и начать съемки!!!

Все что происходит дальше, можно назвать просто – РАДОСТЬ И ВЕСЕЛЬЕ! 

 О нас

 

Наша компания предоставляет услуги видео аттракциона — увлекательнейшего события на вашей вечеринке —  дне рождения, корпоративе, презентации, празднике.

Все участники получают море эмоций и хорошего настроения, а в итоге заряд положительной энергии и диск, с записью клипа, который останется на долгую память!

Мы дарим людям радость и делаем это с великим удовольствием!

Закажи выездной аттракцион   Sugar Dance по телефону

                                          

+7 978 7395159

Все для свадьбы, все для корпоратива, как развлечь гостей, развлечение, хорошее настроение, все для презентаций, презентация, день рождения, свадьба, корпоратив, танцы, клипы, шугар данс, шугар дэнс, танцующие головы, дансинг хэндс, дэнсинг хэндс. все для праздников, праздничное настроение, праздник, гости, веселье, смех, радость, дети, любовь, смех, развлечение, атракцион.

Франшиза Sugar Dance: цена, описание, отзывы

Основной нашей деятельностью является создание инновационных проектов в сфере развлечений и внедрение их на рынок.

Создание:
Когда мы говорим, что мы российская компания, мы имеем в виду вовсе не то, что наш офис или склад находится в Москве, а продукция поставляется из Китая или США.

Когда мы говорим, что мы российская компания, мы имеем в виду, что:
— Все проекты Green Room Workers созданы на базе наших собственных технологий и разработок непосредственно в России. У нас есть собственные конструкторский и программный отделы, в которых и рождаются проекты Green Room Workers. Одним из таких проектов является мобильная студия Sugar Dance.

Green Room Workers обладает собственной производственной базой. Производство и сборка мобильных студий Sugar Dance осуществляется с нуля специалистами Green Room Workers с применением самых надежных западных электронных комплектующих.

Уникальная модель студии sugar dance 3 в 1 благодаря своим впечатляющим функциям позволит удивить каждого и вызовет настоящий wow-эффект. Эта студия подходит для работы на праздниках, корпоративах, конференциях, свадьбах, утренниках, рекламных акциях, а также на набережных, в парках, в торгово-развлекательных центрах и т.д. Везде она будет собирать вокруг себя толпу заинтересованных людей.

Sugar Dance 3 в 1 включает в себя:

1) Аттракцион танцующие и поющие головы
2) ARV студию (студия дополненной реальности)
3) Аттракцион оживающее 3D фото

Танцующие и поющие головы — это аттракцион, который давно уже стал хитом вечеринок. С помощью него можно записать собственный веселей клип, большой каталог русскоязычных хитов позволит каждому найти свою любимую песню и почувствовать себя настоящей звездой.

Arv студия позволяет человеку увидеть себя в реальном времени с виртуальными персонажами, они появляются на экране рядом с участником, и в зависимости от выбранного сюжета, он может играть с дикими кошками, плавать под водой с акулами, танцевать с горячими красотками, играть в мяч с футболистами и т.д.

А благодаря оживающему 3D фото персонажи фотографии с вашим участием будут оживать, стоит только на них навести телефон или планшет. Это не просто развлекательная фотография, а настоящий прорыв на рынке развлечений и сувенирной продукции.

Аттракцион Sugar Dance 3 в 1 откроется в Lokomotiv

10 мая в 15:00 в парке Lokomotiv компания Magicland Industries проведет торжественное открытие первого в Узбекистане уникального аттракциона Sugar Dance 3 в 1. Настоящая видео-студия, которая позволит записать свой собственный веселый клип, оказаться в реальном времени с виртуальными персонажами, а также оживить собственное фото.

У красочно оформленного шарами аттракциона гостей будут приветствовать клоуны, а праздничную атмосферу поддержат резиденты Comedy.uz «Трио Хасан ва Хусан».

Музыкальный настрой поддержит Заслуженный артист Узбекистана Сардор Рахимхон.


Sugar Dance 3 в 1 — это уникальный аттракцион, способный удивить каждого и вызвать настоящий WOW-эффект. В него входят:

  1. Аттракцион «танцующие и поющие» головы
  2. ARV-студию (студия дополненной реальности)
  3. Аттракцион «Оживающее» 3D фото

1. «Танцующие и поющие» головы — это аттракцион, который давно уже стал хитом вечеринок. С помощью него можно записать собственный веселый клип, большой каталог хитов позволит каждому найти свою любимую песню и почувствовать себя настоящей звездой. Все просто — вы облачаетесь в зеленую мантию, находясь на зеленом фоне, и двигаетесь в такт музыке, а студия Sugar Dance «пририсовывает» забавные туловища.



2. С помощью ARV-студии вы можете очутиться в реальном времени вместе с виртуальными персонажами. Здесь и сейчас вокруг вас запляшет красотка, футболист забьет финальный гол у вас на глазах, вы станете участником погони Тома и Джерри и множества других персонажей. Главное — фантазия!


3. А благодаря «Оживающему» 3D-фото, персонажи фотографии с вашим участием будут оживать, стоит только на них навести телефон или планшет. Так вы сможете очутиться, например, на дне океана в окружении плавающих диковинных рыб. Все просто: стоит выбрать из каталога любой понравившийся сюжет — Спорт, Природа, Космос, Автомобили и так далее, и сфотографироваться в студии. Из нескольких фото выбирается самое удачное, которое потом распечатывается или отправляется тут же на электронную почту участникам. Теперь начинается самое интересное. Все достают телефоны и планшеты, наводят их на фотографию и… Фото оживает!

Фото можно загрузить в социальные сети, отправить друзьям и родственникам — они тоже увидят это чудо с помощью своих телефонов и планшетов, как бы далеко те ни находились.

В ближайшее время планируется открытие Sugar Dance 3 в 1 в ТРЦ Samarkand Darvoza, ТРЦ Mega Planet, а также во всех парках.

Телефон для справок: 951-99-66.

На правах рекламы. Услуги лицензированы

Танцевальный аттракцион: последователи медоносной пчелы трепещут и танцуют виляние, демонстрируя похожее поведение | Биология Открыть

У социальных насекомых коммуникация играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006; Hölldobler and Wilson, 1990; Hunt and Richard, 2013; Sherman and Visscher, 2002). Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006).У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967). Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967).Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался в течение почти столетия (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще предстоит выяснить. полностью идентифицированный: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи.Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев. Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010).В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору.Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992). Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992).Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней.Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием.Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ). Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании вилянием (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz и Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии.

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцующих в вилянии, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение вдоль продольной оси пчелы (рис. 1A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, рис. 1Б).

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел.Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени.Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26, P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0,83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели.У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, рис. 1B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не существенное влияние времени ( F 1,4377 = 0.01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, рис. 1B).

Последователи танцев виляния и дрожания обычно становились лицом к своему танцору (рис.3А). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (рис. 3B).

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг дрожащих танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация меняется со временем. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг трясущихся танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом.Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение. Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (L-R χ 2 = 7,17, 1 d.f., P = 0.007 DS , рис. 3A). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9.54, 1 d.f., P = 0,002 DS ), и тип танцора взаимодействия × время (L-R χ 2 = 10,68, 1 d.f., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, рис. 3C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы вычислили, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (рис.3С). Относительные ориентации значительно изменились со временем ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19,88, P <0,0001 DS ; временной эффект: F 1, 6900 = 59.92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени.На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени. Последователи покачивания первоначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно на 105 ° (рис. 3C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи.В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (рис. 1B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (рис. 3B). Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца обращались лицом к голове и бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже). Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы.Более высокая скорость движения танцоров виляния (рис. 1B) по сравнению с танцорами дрожащими движениями могла бы способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора (рис. 3B), если бы ведомые легче отталкивались от головы танцора во время танца. . Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (рис.3Б). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с последующего танца покачивания (рис. 3C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998). Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце.Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис со спутниками с частотой в 4 раза выше на одного последователя, чем танцоры виляния. Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей.Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи. Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры дрожи.Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния по всем параметрам (рис. 1). Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений.Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить. Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танца ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в притяжении между танцами дрожь и виляние, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой тихого возвращения в танцах виляния (рис.2Б). Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучали первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение состоит в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Тауца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи.Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (рис. 2B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам тела. танцоры покачиваются (рис. 3B). Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние для покачивания последователей по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры. Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992).Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором. Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важную информацию. Информация. Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным.Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

Мы приучили примерно пять пчел одновременно к кормушке с желобками, расположенной в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая подавала 2 пчелы без запаха.5 М раствор сахарозы (66% мас. По объему -1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967). Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи.Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарсус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Jack-McCollough and Nieh, 2015 ). Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей.Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью. Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, дрожащих и покачивающихся в стороны. Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать.Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998). Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая направление вектора вперед), и брюшком, касающимся противоположной стороны (рис.4). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса. Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2.5 ± 1,8 с.

Рис. 4.

Пример кадра из программы для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Рис. 4.

Пример кадра из программы видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °.Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (рис. 2А). Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбирали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитывали количество видимых пчел и количество ячеек (открытых рабочих ячеек). во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с -1 , и 44 танца виляния от 41 разных пчел дает 96 подписчиков, отслеживаемых для 0.7 ± 0,3 с ведомого −1 ), в котором камера не двигалась в течение 1 с. Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентируются на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые трясутся вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (рис.3Б). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени.Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец. Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона.Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ».Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Танцевальный аттракцион: последователи медоносной пчелы трепещут и танцуют виляние, демонстрируя похожее поведение | Биология Открыть

У социальных насекомых коммуникация играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006; Hölldobler and Wilson, 1990; Hunt and Richard, 2013; Sherman and Visscher, 2002).Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006). У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967).Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967). Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался в течение почти столетия (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще предстоит выяснить. полностью идентифицированный: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи.Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев. Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010).В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору.Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992). Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992).Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней.Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием.Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ). Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании вилянием (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz и Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии.

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцующих в вилянии, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение вдоль продольной оси пчелы (рис. 1A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, рис. 1Б).

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел.Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени.Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26, P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0,83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели.У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, рис. 1B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не существенное влияние времени ( F 1,4377 = 0.01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, рис. 1B).

Последователи танцев виляния и дрожания обычно становились лицом к своему танцору (рис.3А). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (рис. 3B).

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг дрожащих танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация меняется со временем. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг трясущихся танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом.Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение. Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (L-R χ 2 = 7,17, 1 d.f., P = 0.007 DS , рис. 3A). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9.54, 1 d.f., P = 0,002 DS ), и тип танцора взаимодействия × время (L-R χ 2 = 10,68, 1 d.f., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, рис. 3C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы вычислили, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (рис.3С). Относительные ориентации значительно изменились со временем ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19,88, P <0,0001 DS ; временной эффект: F 1, 6900 = 59.92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени.На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени. Последователи покачивания первоначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно на 105 ° (рис. 3C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи.В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (рис. 1B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (рис. 3B). Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца обращались лицом к голове и бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже). Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы.Более высокая скорость движения танцоров виляния (рис. 1B) по сравнению с танцорами дрожащими движениями могла бы способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора (рис. 3B), если бы ведомые легче отталкивались от головы танцора во время танца. . Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (рис.3Б). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с последующего танца покачивания (рис. 3C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998). Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце.Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис со спутниками с частотой в 4 раза выше на одного последователя, чем танцоры виляния. Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей.Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи. Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры дрожи.Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния по всем параметрам (рис. 1). Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений.Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить. Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танца ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в притяжении между танцами дрожь и виляние, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой тихого возвращения в танцах виляния (рис.2Б). Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучали первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение состоит в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Тауца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи.Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (рис. 2B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам тела. танцоры покачиваются (рис. 3B). Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние для покачивания последователей по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры. Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992).Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором. Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важную информацию. Информация. Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным.Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

Мы приучили примерно пять пчел одновременно к кормушке с желобками, расположенной в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая подавала 2 пчелы без запаха.5 М раствор сахарозы (66% мас. По объему -1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967). Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи.Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарсус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Jack-McCollough and Nieh, 2015 ). Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей.Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью. Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, дрожащих и покачивающихся в стороны. Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать.Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998). Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая направление вектора вперед), и брюшком, касающимся противоположной стороны (рис.4). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса. Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2.5 ± 1,8 с.

Рис. 4.

Пример кадра из программы для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Рис. 4.

Пример кадра из программы видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °.Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (рис. 2А). Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбирали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитывали количество видимых пчел и количество ячеек (открытых рабочих ячеек). во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с -1 , и 44 танца виляния от 41 разных пчел дает 96 подписчиков, отслеживаемых для 0.7 ± 0,3 с ведомого −1 ), в котором камера не двигалась в течение 1 с. Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентируются на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые трясутся вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (рис.3Б). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени.Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец. Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона.Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ».Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Танцевальный аттракцион: последователи медоносной пчелы трепещут и танцуют виляние, демонстрируя похожее поведение | Биология Открыть

У социальных насекомых коммуникация играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006; Hölldobler and Wilson, 1990; Hunt and Richard, 2013; Sherman and Visscher, 2002).Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006). У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967).Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967). Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался в течение почти столетия (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще предстоит выяснить. полностью идентифицированный: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи.Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев. Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010).В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору.Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992). Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992).Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней.Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием.Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ). Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании вилянием (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz и Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии.

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцующих в вилянии, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение вдоль продольной оси пчелы (рис. 1A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, рис. 1Б).

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел.Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени.Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26, P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0,83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели.У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, рис. 1B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не существенное влияние времени ( F 1,4377 = 0.01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, рис. 1B).

Последователи танцев виляния и дрожания обычно становились лицом к своему танцору (рис.3А). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (рис. 3B).

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг дрожащих танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация меняется со временем. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг трясущихся танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом.Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение. Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (L-R χ 2 = 7,17, 1 d.f., P = 0.007 DS , рис. 3A). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9.54, 1 d.f., P = 0,002 DS ), и тип танцора взаимодействия × время (L-R χ 2 = 10,68, 1 d.f., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, рис. 3C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы вычислили, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (рис.3С). Относительные ориентации значительно изменились со временем ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19,88, P <0,0001 DS ; временной эффект: F 1, 6900 = 59.92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени.На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени. Последователи покачивания первоначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно на 105 ° (рис. 3C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи.В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (рис. 1B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (рис. 3B). Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца обращались лицом к голове и бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже). Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы.Более высокая скорость движения танцоров виляния (рис. 1B) по сравнению с танцорами дрожащими движениями могла бы способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора (рис. 3B), если бы ведомые легче отталкивались от головы танцора во время танца. . Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (рис.3Б). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с последующего танца покачивания (рис. 3C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998). Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце.Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис со спутниками с частотой в 4 раза выше на одного последователя, чем танцоры виляния. Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей.Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи. Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры дрожи.Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния по всем параметрам (рис. 1). Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений.Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить. Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танца ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в притяжении между танцами дрожь и виляние, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой тихого возвращения в танцах виляния (рис.2Б). Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучали первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение состоит в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Тауца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи.Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (рис. 2B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам тела. танцоры покачиваются (рис. 3B). Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние для покачивания последователей по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры. Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992).Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором. Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важную информацию. Информация. Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным.Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

Мы приучили примерно пять пчел одновременно к кормушке с желобками, расположенной в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая подавала 2 пчелы без запаха.5 М раствор сахарозы (66% мас. По объему -1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967). Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи.Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарсус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Jack-McCollough and Nieh, 2015 ). Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей.Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью. Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, дрожащих и покачивающихся в стороны. Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать.Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998). Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая направление вектора вперед), и брюшком, касающимся противоположной стороны (рис.4). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса. Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2.5 ± 1,8 с.

Рис. 4.

Пример кадра из программы для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Рис. 4.

Пример кадра из программы видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °.Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (рис. 2А). Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбирали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитывали количество видимых пчел и количество ячеек (открытых рабочих ячеек). во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с -1 , и 44 танца виляния от 41 разных пчел дает 96 подписчиков, отслеживаемых для 0.7 ± 0,3 с ведомого −1 ), в котором камера не двигалась в течение 1 с. Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентируются на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые трясутся вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (рис.3Б). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени.Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец. Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона.Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ».Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Танцевальный аттракцион: последователи медоносной пчелы трепещут и танцуют виляние, демонстрируя похожее поведение | Биология Открыть

У социальных насекомых коммуникация играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006; Hölldobler and Wilson, 1990; Hunt and Richard, 2013; Sherman and Visscher, 2002).Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006). У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967).Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967). Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался в течение почти столетия (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще предстоит выяснить. полностью идентифицированный: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи.Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев. Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010).В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору.Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992). Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992).Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней.Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием.Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ). Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании вилянием (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz и Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии.

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцующих в вилянии, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение вдоль продольной оси пчелы (рис. 1A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, рис. 1Б).

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел.Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени.Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26, P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0,83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели.У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, рис. 1B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не существенное влияние времени ( F 1,4377 = 0.01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, рис. 1B).

Последователи танцев виляния и дрожания обычно становились лицом к своему танцору (рис.3А). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (рис. 3B).

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг дрожащих танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация меняется со временем. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг трясущихся танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом.Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение. Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (L-R χ 2 = 7,17, 1 d.f., P = 0.007 DS , рис. 3A). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9.54, 1 d.f., P = 0,002 DS ), и тип танцора взаимодействия × время (L-R χ 2 = 10,68, 1 d.f., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, рис. 3C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы вычислили, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (рис.3С). Относительные ориентации значительно изменились со временем ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19,88, P <0,0001 DS ; временной эффект: F 1, 6900 = 59.92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени.На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени. Последователи покачивания первоначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно на 105 ° (рис. 3C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи.В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (рис. 1B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (рис. 3B). Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца обращались лицом к голове и бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже). Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы.Более высокая скорость движения танцоров виляния (рис. 1B) по сравнению с танцорами дрожащими движениями могла бы способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора (рис. 3B), если бы ведомые легче отталкивались от головы танцора во время танца. . Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (рис.3Б). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с последующего танца покачивания (рис. 3C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998). Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце.Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис со спутниками с частотой в 4 раза выше на одного последователя, чем танцоры виляния. Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей.Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи. Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры дрожи.Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния по всем параметрам (рис. 1). Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений.Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить. Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танца ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в притяжении между танцами дрожь и виляние, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой тихого возвращения в танцах виляния (рис.2Б). Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучали первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение состоит в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Тауца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи.Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (рис. 2B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам тела. танцоры покачиваются (рис. 3B). Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние для покачивания последователей по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры. Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992).Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором. Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важную информацию. Информация. Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным.Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

Мы приучили примерно пять пчел одновременно к кормушке с желобками, расположенной в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая подавала 2 пчелы без запаха.5 М раствор сахарозы (66% мас. По объему -1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967). Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи.Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарсус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Jack-McCollough and Nieh, 2015 ). Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей.Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью. Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, дрожащих и покачивающихся в стороны. Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать.Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998). Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая направление вектора вперед), и брюшком, касающимся противоположной стороны (рис.4). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса. Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2.5 ± 1,8 с.

Рис. 4.

Пример кадра из программы для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Рис. 4.

Пример кадра из программы видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °.Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (рис. 2А). Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбирали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитывали количество видимых пчел и количество ячеек (открытых рабочих ячеек). во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с -1 , и 44 танца виляния от 41 разных пчел дает 96 подписчиков, отслеживаемых для 0.7 ± 0,3 с ведомого −1 ), в котором камера не двигалась в течение 1 с. Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентируются на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые трясутся вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (рис.3Б). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени.Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец. Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона.Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ».Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Танцевальный аттракцион: последователи медоносной пчелы трепещут и танцуют виляние, демонстрируя похожее поведение | Биология Открыть

У социальных насекомых коммуникация играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006; Hölldobler and Wilson, 1990; Hunt and Richard, 2013; Sherman and Visscher, 2002).Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006). У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967).Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967). Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался в течение почти столетия (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще предстоит выяснить. полностью идентифицированный: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи.Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев. Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010).В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору.Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992). Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992).Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней.Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием.Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ). Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании вилянием (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz и Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии.

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцующих в вилянии, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение вдоль продольной оси пчелы (рис. 1A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, рис. 1Б).

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел.Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Рис. 1.

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени.Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. и различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест Tukey HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26, P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0,83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели.У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, рис. 1B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не существенное влияние времени ( F 1,4377 = 0.01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, рис. 1B).

Последователи танцев виляния и дрожания обычно становились лицом к своему танцору (рис.3А). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (рис. 3B).

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг дрожащих танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация меняется со временем. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Рис. 3.

Последователи по-разному распределяются вокруг трясущихся танцоров и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом.Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение. Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (L-R χ 2 = 7,17, 1 d.f., P = 0.007 DS , рис. 3A). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9.54, 1 d.f., P = 0,002 DS ), и тип танцора взаимодействия × время (L-R χ 2 = 10,68, 1 d.f., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, рис. 3C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы вычислили, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (рис.3С). Относительные ориентации значительно изменились со временем ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19,88, P <0,0001 DS ; временной эффект: F 1, 6900 = 59.92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени.На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени. Последователи покачивания первоначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно на 105 ° (рис. 3C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи.В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (рис. 1B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (рис. 3B). Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца обращались лицом к голове и бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже). Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы.Более высокая скорость движения танцоров виляния (рис. 1B) по сравнению с танцорами дрожащими движениями могла бы способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора (рис. 3B), если бы ведомые легче отталкивались от головы танцора во время танца. . Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (рис.3Б). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с последующего танца покачивания (рис. 3C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998). Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце.Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис со спутниками с частотой в 4 раза выше на одного последователя, чем танцоры виляния. Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей.Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи. Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры дрожи.Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния по всем параметрам (рис. 1). Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений.Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить. Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танца ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в притяжении между танцами дрожь и виляние, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой тихого возвращения в танцах виляния (рис.2Б). Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучали первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение состоит в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Тауца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи.Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (рис. 2B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам тела. танцоры покачиваются (рис. 3B). Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние для покачивания последователей по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры. Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992).Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором. Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важную информацию. Информация. Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным.Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

Мы приучили примерно пять пчел одновременно к кормушке с желобками, расположенной в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая подавала 2 пчелы без запаха.5 М раствор сахарозы (66% мас. По объему -1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967). Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи.Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарсус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Jack-McCollough and Nieh, 2015 ). Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей.Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью. Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, дрожащих и покачивающихся в стороны. Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать.Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998). Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая направление вектора вперед), и брюшком, касающимся противоположной стороны (рис.4). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса. Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2.5 ± 1,8 с.

Рис. 4.

Пример кадра из программы для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Рис. 4.

Пример кадра из программы видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации. д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °.Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (рис. 2А). Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбирали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитывали количество видимых пчел и количество ячеек (открытых рабочих ячеек). во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с -1 , и 44 танца виляния от 41 разных пчел дает 96 подписчиков, отслеживаемых для 0.7 ± 0,3 с ведомого −1 ), в котором камера не двигалась в течение 1 с. Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентируются на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые трясутся вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (рис.3Б). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени.Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец. Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона.Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ».Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Психологи обнаружили определенные танцевальные движения, которые привлекают противоположный пол.

Есть несколько причин, по которым мы находим некоторых людей привлекательными. Обычно это мешанина личности, физических особенностей и того, как они заставляют нас чувствовать себя, когда мы рядом с ними.


Но на более глубоком уровне большинство этих причин можно связать с эволюцией.Многие из черт, которые мы считаем привлекательными, являются индикаторами здоровья, мужественности, фертильности, социального статуса, интеллекта и социальной компетентности.

Танец — это способ, которым люди пытались привлечь друг друга с незапамятных времен.

Два недавних исследования показали, что гетеросексуальные мужчины и женщины имеют разные предпочтения в типах танцев, которые они считают привлекательными. Их выводы могут помочь нам определить, следует ли нам расхаживать на танцполе или рискнуть завязать беседу в баре.

В исследовании психологов Нортумбрийского университета в Ньюкасле, Англия, использовались сгенерированные компьютером аватары, чтобы раскрыть секрет того, что делает мужчину хорошим танцором, по мнению гетеросексуальных женщин.

Исследователи набрали 19 мужчин, прикрепили к их одежде светоотражатели и заставили их танцевать под немецкую танцевальную музыку. Исследователи создали безликие аватарки танцующих мужчин и превратили их в 15-секундные ролики.

«Мужчинам во всем мире будет интересно узнать, какие ходы они могут использовать, чтобы привлечь женщин», — сказал психолог Ник Нив.«Если мужчина знает, каковы ключевые движения, он может немного потренироваться и повысить свои шансы привлечь женщину с помощью своего стиля танца».

Вот как выглядит мужчина, который не умеет танцевать.

Вот как выглядит парень с «движениями как Джаггер».

Исследователи обнаружили, что женщин, как правило, привлекают мужчины, которые двигают верхней частью тела, используют много места и меняют свои движения. (Так что, очевидно, мэнспрединг — это нормально, если это на танцполе.)

Они также отметили странное предпочтение мужчин, которые использовали более быстрые сгибательные и скручивающие движения правого колена.

Исследователи считают, что это связано с тем, что 80% всех людей являются правыми, поэтому большинство людей «переносят вес на левую ногу и используют ее в качестве якоря, в то время как правая может делать более необычные вещи», — предположил Нив. «Это немного странное открытие, поэтому нам нужно больше исследований, чтобы увидеть, воспроизводится ли эта функция».

Психологи в U.К. измерил, что гетеросексуальные мужчины считают привлекательными на танцполе, попросив 39 студенток колледжа танцевать под песню Робби Уильямса.

Подобно мужчинам, захват движения использовался для создания безликого аватара, который гарантировал, что женщины будут оцениваться по их танцевальным движениям, а не по другим характеристикам.

Вот танец, который мужчины не чувствовали.

Вот тип танца, который нравился мужчинам.

Мужчины предпочитали женщин, у которых были большие размах бедер и асимметричные движения ног, то есть две ноги двигались по-разному.Им также нравились средние уровни асимметричных движений рук.

Исследователи считают, что покачивание бедрами считалось привлекательным, потому что это могло быть признаком фертильности. Они также отметили, что движение руки было нормальным, «до тех пор, пока эта независимость конечностей не переходит в неконтролируемое патологическое движение», — отмечается в документе.

Так что ничего из этого.

Эти исследования являются хорошей отправной точкой для тех из нас, кто хочет казаться компетентным, выставляя себя напоказ перед противоположным полом.Но их не следует рассматривать как окончательное определение того, как танцевать буги-вуги.

Кроме того, исследование даже не касается тех, кто хочет соблазнить кого-то, не являющегося гетеросексуалом.

«На танец сильно влияет культура, — говорит Нив, — поэтому могут быть некоторые культурные различия в определенных движениях или жестах».

Статьи с вашего сайта

Статьи по теме в Интернете

последователей медоносных пчел трепещут и танцуют виляниями, демонстрируют аналогичное поведение

Biol Open.2017 июн 15; 6 (6): 810–817.

Calvin Lam

1 Калифорнийский университет в Сан-Диего, Отдел экологии, поведения и эволюции, 9500 Gilman Drive, MC0116, La Jolla, CA -0116, USA

Yanlei Li

2 Freie Berlin, Fachbereich Mathematik und Informatik, Institut für Informatik, Arnimallee 7, Berlin 14195, Germany

Tim Landgraf

2 Freie Universität Berlin, Fachbereich Mathematik und Informatik, Institut für James 935, Германия 935 Nieh

1 Калифорнийский университет в Сан-Диего, Отдел экологии, поведения и эволюции, 9500 Gilman Drive, MC0116, La Jolla, CA -0116, USA

1 Калифорнийский университет Сан-Диего, Отдел экологии , Behavior, and Evolution, 9500 Gilman Drive, MC0116, La Jolla, CA -0116, USA

2 Freie Universität Berlin, Fachbereich Mathematik und Informatik, Institu t für Informatik, Arnimallee 7, Berlin 14195, Germany

Поступила в редакцию 14 марта 2017 г .; Принята в печать 18 апреля 2017 г.

Авторские права © 2017. Опубликовано The Company of Biologies Ltd. Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями лицензии Creative Commons Attribution License (http://creativecommons.org/licenses/by/3.0), которая разрешает неограниченное использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии правильной атрибуции оригинала. Эта статья цитируется в других статьях PMC.

РЕФЕРАТ

Функция трепетного танца медоносной пчелы и то, как он привлекает приемников сигнала, изучена недостаточно.Мы проверили гипотезу о том, что трепещущие последователи и трепещущие последователи демонстрируют одно и то же поведение, связанное с танцем. Если это верно, это могло бы объединить наше понимание следования за танцем, дать представление о передаче танцевальной информации и предложить способ идентификации приемников сигнала дрожащей танцевальной информации. Фолловеры продемонстрировали аналогичное первоначальное влечение к танцорам и слежку за ними. Тем не менее, танцоры виляния были быстрее, чем танцоры, танцующие дрожь, а скорости движения ведомого вперед, боком и угловой скоростью в целом были аналогичны скорости их соответствующих танцоров.Танцоры Waggle привлекали последователей с расстояния в 1,3 раза дальше, чем танцоры дрожащих танцев. Оба типа последователей были привлечены к боковым сторонам танцоров, но дрожащие последователи были больше привлечены к голове танцора, а последователи покачивания были больше привлечены к животу танцора. Танцоры дрожали в 4 раза чаще обменивались едой со своими последователями, чем танцоры виляния. Таким образом, поведение обоих типов последователей относительно консервативно. Теперь исследователи могут предпринять следующие шаги, наблюдая за дрожащими последователями, чтобы определить их последующее поведение и проверить более широкий вопрос о том, сохраняется ли привлекательность и отслеживание последователей у широкого круга социальных насекомых.

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: Apis mellifera , Связь при поиске пищи, Сигнализация, Организация колонии, Разделение труда

ВВЕДЕНИЕ

У социальных насекомых общение играет ключевую роль в координации жизни и приспособленности колонии (Dornhaus et al., 2006 ; Hölldobler, Wilson, 1990; Hunt, Richard, 2013; Sherman, Visscher, 2002). Во многих случаях информация передается сигнализатором и последователем, отслеживающим друг друга. Тандемный бег муравьев позволяет ведомому найти источник пищи, следуя за лидером (Franks and Richardson, 2006).У термитов тандемный бег позволяет самцам преследовать самок в нору (Nalepa and Jones, 1991). В обоих случаях получатель физически следует за отправителем в определенное место. Знаменитый танец покачивания медоносной пчелы представляет собой ссылочный пример, в котором последователь декодирует информацию, предоставленную в танце покачивания, чтобы узнать направление, расстояние и относительное качество ресурса (Schürch and Ratnieks, 2016; von Frisch, 1967). Виляющий танцор выполняет движения в форме восьмерки, сосредоточенные на беге, который кодирует расстояние и направление (Божич и Валентинчич, 1991; фон Фриш, 1967).Несмотря на то, что в танце виляния есть интердансовые вариации (Schürch et al., 2016), сам танец очень узнаваем благодаря своим стереотипным движениям (Landgraf et al., 2011; Rohrseitz and Tautz, 1999; von Frisch, 1967). .

Есть еще один танец медоносных пчел, который часто можно увидеть внутри улья и описывался почти столетие (von Frisch, 1923), но функции которого остаются несколько неясными (Schneider and Lewis, 2004) и чьи приемники информации еще не выяснены. быть полностью идентифицированным: танец дрожи (Zittertanz).В общем, танец дрожи проявляется в самых разных контекстах, связанных с ухудшением условий кормодобывания (Kirchner and Lindauer, 1994). Танцор с дрожью движется по гребню очень неравномерными беговыми, трясущимися, вибрирующими и дрожащими движениями, вращаясь вокруг оси своего тела (Nieh, 1993; Seeley, 1992; von Frisch, 1923). В отличие от танца виляния движения дрожащего танца гораздо менее стереотипны (Seeley, 1992; von Frisch, 1967). Функция трепетного танца была неизвестна (Lindauer, 1948).Фактически, фон Фриш (1967) писал: «Можно сделать вывод, что дрожащий танец не дает товарищам по улью никакой информации, и они не обращают на это внимания. Это происходит в результате неблагоприятных обстоятельств и переживаний и, возможно, сравнимо с состоянием, которое Флори (1954) описал как невроз, когда у пчел искусственно создается ситуация нервного конфликта.

Однако Сили (1992) обнаружил, что танец дрожи может действовать как сигнал и привлекать внимание последователей.Он показал, что фуражиры будут дрожать в танце, если у них будет длительная задержка с выгрузкой корма внутри гнезда. Вернувшиеся сборщики нектара обычно передают собранный нектар пчелам, перерабатывающим пищу, которых мы будем называть «разгрузчиками» (не «приемниками нектара», чтобы не путать с термином «приемники сигналов»). Если происходит внезапный приток нектара, время ожидания разгрузки может увеличиться из-за отсутствия доступных разгрузчиков, и колония должна сбалансировать разделение труда. Пчелы нашли изящное решение — танец дрожи.Вероятность того, что фуражир танцует, а не виляет, тем больше, чем дольше он должен ждать, пока его разгрузят. Таким образом, переход от виляющих танцев к дрожащим танцам помогает уменьшить приток нектара, а также может увеличивать количество разгрузчиков пищи (Seeley, 1992). Танцоры дрожания могут нанимать пчел, чтобы они стали разгрузчиками пищи, хотя неясно, как именно поведение дрожащих последователей меняется сразу после того, как они следуют за дрожащим танцором (Seeley, 1992).Как только равновесие восстановлено, время ожидания разгрузки фуражира уменьшается, и виляние движения могут возобновляться (Seeley, 1992).

Один и тот же сигнал медоносной пчелы может использоваться в разных контекстах (von Frisch, 1967), и танцы с дрожью возникают не только из-за задержек с выгрузкой пищи (Biesmeijer, 2003; Couvillon, 2012). Как указал фон Фриш (1967), танец дрожи может быть вызван, когда пчела испытывает отвращение к источнику пищи. Собиратели, которые употребляли отравленный раствор сахарозы (Lindauer, 1948; Schick, 1953; Schneider, 1949) или очень соленый раствор сахарозы (Kirchner and Lindauer, 1994), чаще дрожали от танцев.Скученность у кормушки (Kirchner, 1993) при отсутствии задержек с выгрузкой увеличивала вероятность того, что собиратель трепещет в танце (Lau and Nieh, 2010; Thom, 2003). Пчелы, атакованные у источника пищи, с большей вероятностью танцевали и подавали стоп-сигналы, которые препятствовали танцу виляния опасной пищей (Nieh, 2010). В наших экспериментах мы сосредоточились на конкретном, хорошо воспроизводимом контексте — танце с дрожью, вызванном атаками на источник пищи. Это позволило нам сравнить, чередуя фокусных собирателей в поисках одного и того же источника пищи, дрожащих танцоров и покачивающих танцоров.

Чтобы понять, как танец дрожания помогает регулировать добычу пищи в колониях, нам нужно определить приемников сигнала, последователей танца, начиная с их первоначального влечения к танцору. Последователь — это пчела, которая, повернувшись к танцору и приблизившись к нему, отслеживает движения танцора, удерживая голову лицом к телу танцора виляния (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al. al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; von Frisch, 1967) или дрожащее тело танцора (Seeley, 1992).Термин «последователь» в первую очередь применялся к пчелам, выслеживающим танцоров виляния (von Frisch, 1967), но также использовался для пчел, которые ориентируются на танцоров дрожащих движений (Seeley, 1992). Демонстрация того, что трепещущие последователи ведут себя так же, как и последователи покачивания, может помочь идентифицировать получателей информации о дрожащем танце, потому что слежение за покачиванием важно для получения сигнала (фон Фриш, 1967).

Довольно бросается в глаза поведение последователей покачивания. Последователи виляния довольно внимательно следят за танцорами виляния и группируются вокруг живота танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998).Последователи виляния часто контактируют с телом танцора виляния (Božič and Valentinčič, 1991), и последователи могут испытывать сильное влечение к танцорам после первоначального контакта между антеннами ведомого и телом танцора (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако последователей виляния также можно привлечь на расстоянии, потенциально из-за привлекательных запахов, производимых танцорами виляния (Thom et al., 2007), звуков ближнего поля (Michelsen, 2014) или слабых вибраций подложки, создаваемых танцором виляния. (Ние и Тауц, 2000).

Напротив, информации о трепещущих последователях мало. Сили (1992) дает краткое описание: «дрожащая танцующая пчела явно привлекает внимание пчел, непосредственно прилегающих к ней. Эти близлежащие пчелы часто поворачиваются лицом к танцору и касаются его усиками. Они могут поддерживать контакт с танцором в течение нескольких секунд (редко более 5 с), проходя позади него на несколько сантиметров (редко более 5 см) ». Впоследствии эти последователи обычно отходили от танцора, но, по-видимому, не было заметных изменений в их уровне активности вскоре после контакта с трясущимся танцором.

Это описание следования за дрожанием интересно тем, что оно очень похоже на наше понимание следования за покачиванием. Поэтому мы выдвинули гипотезу, что дрожание следования и покачивание следом — это, по сути, одно и то же поведение. Проверка этой гипотезы дает представление о том, как танцевальная информация передается у медоносных пчел, и, в более широком смысле, дает представление о следовании социальным насекомым, поведению, которое используется для передачи различных видов информации (Franks and Richardson, 2006; Nalepa and Jones, 1991). ).Кроме того, способность надежно идентифицировать дрожащих последователей является важным шагом в понимании функции танца дрожи в его различных контекстах.

Для проверки этой гипотезы требуется подробный количественный анализ, аналогичный тем, которые проводились при следовании покачиванию (Al Toufailia et al., 2013; Božič and Valentinčič, 1991; Landgraf et al., 2011; Nieh, 1993; Rohrseitz and Tautz, 1999; Tautz and Rohrseitz, 1998; фон Фриш, 1967). Более того, было бы хорошо применить те же критерии анализа к обоим видам поведения, которые выполняются собирателями из одной и той же колонии, которые изучаются в одинаковых условиях.Поэтому мы очень подробно измерили поведение последователей и сравнили поведение последователей, ориентирующихся на дрожащих танцоров и танцующих виляющих. Мы использовали несколько семей и, чтобы облегчить сравнения, кормили пчел при стандартизованном стимуле, богатый 2,5 М раствор сахарозы, расположенный в 100 м от каждой колонии. Результаты 42 = 0.52, P = 0,47, эффект колонии <1%). Также не было существенной разницы между плотностью пчел во время танцев виляния или дрожания ( F 1,48 = 1,32, P = 0,26, эффект колонии 3%) или между снимаемой площадью танцпола (количество горизонтальных ячеек). , фиксированное соотношение сторон) во время видео с танцами виляния или дрожанием ( F 1,83 = 1,69, P = 0,20, эффект колонии 30%). В среднем на одно выступление приходилось 2,9 ± 2,6 последователей виляния и 2 последователя.6 ± 1,9 последователей с трепетом на одно трепетное выступление. Танцоры дрожания участвуют в значительно более высоких уровнях трофалаксиса со своими последователями, чем танцоры виляния со своими последователями (последователь трофаллакса 0,12 ± 0,25 −1 танец дрожания −1 и 0,03 ± 0,14 последователя трофаллакса −1 танец виляния −1 : F 1,49 = 4,78, P = 0,03, <1% эффект колонии).

У танцоров виляния были самые высокие показатели абсолютного движения

Мы исследовали движения четырех разных типов пчел: танцоров виляния, последователей виляния, дрожащих танцоров и дрожащих последователей.Наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,202 = 55,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4479 = 0,05, P = 0,82), и нет значительного взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4584 = 1,24, P = 0,29) на скорость движения, движение по продольной оси пчелы (A). На колонию приходилось 2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие скорости движения вперед, чем у любой другой группы, а у танцоров с дрожью и их последователей скорости движения вперед существенно не различались (тест Tukey HSD, P <0.05, Б).

Абсолютные скорости пчел. (A) Поступательная (продольная) скорость различных видов пчел с течением времени. Положительные значения указывают на поступательное движение. Отрицательные значения указывают на движение назад. Этот график демонстрирует, что, как и ожидалось, большая часть движения была вперед. (B) Поскольку не было влияния времени, мы представляем средние значения скорости движения вперед, скорости вбок и угловой скорости для каждого типа пчел. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. а различия обозначены разными буквами, как рассчитано по модели повторных измерений (тест HSD Тьюки, P <0.05): N колонии = 4; N танцы трепет = 18; N трепещущие последователи = 31; N виляющие танцы = 44; N толкатели = 96.

Аналогичным образом, для боковой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3183 = 21,59, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4775 = 0,26 , P = 0,61), и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4842 = 0.83, P = 0,48). На колонию приходилось 0,2% дисперсии модели. У танцоров виляния были значительно более высокие боковые скорости, чем у любой другой группы, а у дрожащих танцоров и последователей не было значительных различий в боковых скоростях (тест Tukey HSD, P <0,05, B).

Наконец, для угловой скорости наблюдалось значительное влияние типа пчелы ( F 3,195 = 95,65, P <0,0001), но не было значительного влияния времени ( F 1,4377 = 0 .01, P = 0,91) и нет значимого взаимодействия типа пчелы × время ( F 3,4495 = 0,32 P = 0,82). Колония составляла <0,1% дисперсии модели. У танцоров виляния были самые высокие угловые скорости, за ними следовали последователи виляния и дрожащие танцоры (незначительные различия) и дрожащие последователи (тест Тьюки HSD, P <0,05, B).

Танцовщицы виляния привлекали последователей с большего расстояния, чем танцоры дрожи.

В обоих типах танцев последователи со временем сближались с танцорами (A).Не было значительной разницы между расстояниями притяжения последователей, привлеченных к танцорам виляния во время фаз виляния или возврата (тест Тьюки HSD, P > 0,05, B). Поэтому мы сравнили следование за танцами виляния (обе фазы объединены) со следованием за танцами дрожания. Танцоры дрожания привлекали последователей со значительно меньших расстояний, чем танцоры виляния ( k = 2, первое расстояние притяжения: F 1,164 = 8,34, P = 0,004 DS , эффект колонии 8%; расстояние по всем кадрам: F 1,171 = 14.42, P = 0,0002 DS , 4% эффект колонии, B). Было значительное влияние времени ( F 1,6900 = 66,20, P <0,0001 DS ) и времени взаимодействия × тип танца ( F 1,6900 = 7,87, P = 0,005 DS ), потому что наклон дистанций ведомый-танцор значительно различается для танцев виляния по сравнению с танцами дрожания (-0,94 мм с -1 для виляния и -1,55 мм с -1 для танцев с дрожью).

Расстояние между последователями и танцорами. (A) Расстояния между головой спортсмена (f) и ближайшей точкой на теле танцора (d) с течением времени. Для обоих типов танца наблюдалось значительное влияние времени ( P <0,0001 DS ), так что дрожащие последователи и последователи танца приближались к танцору, за которым они следовали. Однако наклон изменения расстояния со временем был различным, в зависимости от типа танца (время взаимодействия × тип танца, P = 0.005 DS ). (B) Расстояние первого притяжения — это расстояние между последователем и танцором, на котором последователь впервые был привлечен к танцору. Не было значительной разницы между расстоянием между первым притяжением и фазой виляния или фазой возвращения танцоров виляния. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. На гистограммах значимые различия обозначены разными буквами (тест Тьюки HSD, P <0,05): N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; и N толкателей = 174.

Последователи трепета и покачивания по-разному располагаются вокруг танцоров

Последователи танца покачивания и дрожания обычно располагаются лицом к своему танцору (A). Однако трясущиеся и дрожащие последователи по-разному позиционировали себя вокруг своих танцоров. Трепещущие последователи обычно располагались вокруг головы и по бокам танцора. Последователи покачивания имели тенденцию располагаться вокруг живота и по бокам танцора (B).

Последователи по-разному распределяются вокруг танцующих, танцующих трепет, и танцоров виляния, и их относительная ориентация со временем меняется. Данные взяты от всех танцоров (d) и всех последователей (f). Масштаб вставленных изображений пчел немного уменьшен, чтобы не заслонять точки данных, но они показывают правильное центрирование и ориентацию. (A) Если мы зафиксируем положение последователя в каждом кадре видео, мы увидим, что и дрожащие, и покачивающиеся последователи обычно сталкиваются со своими танцорами. (B) Зафиксировав положение танцора, мы видим, что трясущиеся последователи обычно располагаются вокруг головы и по бокам танцора, в то время как последователи виляния обычно располагаются вокруг живота и по бокам танцора.Пунктирными белыми линиями показаны квадранты, использованные в нашем анализе. (C) Угол ориентации последователей относительно танцоров. Графики показывают среднее значение ± s.e.m. ориентации: N колонии = 4; N танцы трепет = 25; N трепещущие последователи = 64; N виляющие танцы = 61; N толкатели = 174.

Эти различия были подтверждены нашим квадрантным анализом. Сначала мы рассмотрели первоначальное влечение.Не было никакой разницы между первоначальным притяжением последователей к боковым сторонам (левой или правой) танцоров дрожания или виляния ( k = 3, LR χ 2 = 0,15, 1 df, P = 0,69). . Однако последователей покачивания с большей вероятностью первоначально привлекает живот танцора, тогда как последователей трепета с большей вероятностью первоначально привлекала голова танцора (LR χ 2 = 7,17, 1 df, P = 0,007 DS , А).Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤0,84, 3 d.f., P ≥0,84).

В модели повторных измерений, в которой сравнивалась ориентация квадрантов головы и живота с течением времени, наблюдались значительные эффекты типа танцора ( k = 3, LR χ 2 = 80,62, 1 df, P <0,0001 DS ), время (LR χ 2 = 9,54, 1 df, P = 0,002 DS ) и тип взаимодействия танцора × время (LR χ 2 = 10.68, 1 д.ф., P = 0,001 DS ). Это произошло из-за того, что покачивающиеся и дрожащие последователи по-разному меняли положение своих квадрантов с течением времени (разные наклоны, см. Анализ ниже, C). Колония не была значимым фактором (L-R χ 2 ≤6,64, 3 d.f., P ≥0,08).

Затем мы подсчитали, как относительная ориентация танцоров и последователей менялась с течением времени (C). Относительные ориентации значительно изменились с течением времени ( k = 3, эффект типа танцора: F 1,68 = 19.88, P <0,0001 DS ; эффект времени: F 1, 6900 = 59,92, P <0,0001 DS ). Наблюдался значительный эффект взаимодействия типа танцора × время ( F 1,6900 = 14,03, P = 0,002 DS ), потому что относительные ориентации менялись по наклону с течением времени. На колонию приходилось 0,1% дисперсии модели. Последователи трепета ориентированы на танцоров под довольно постоянным углом 115-120 ° во времени.Последователи Waggle изначально приняли примерно перпендикулярную ориентацию (90 °), но затем со временем сместились примерно до 105 ° (C). Примечательно сильное разделение относительной ориентации трепещущих последователей на дрожащих танцоров по сравнению с покачивающимися последователями на покачивающихся танцоров.

ОБСУЖДЕНИЕ

Наши результаты подтверждают гипотезу о том, что дрожание и покачивание следом схожи. В целом, трепещущие последователи вели себя так же, как танцоры виляния. Они соответствовали темпам движений танцев, которым они следовали (B), и большинство из них были ориентированы в стороны от танцора (B).Однако были некоторые отличия. Танцоры виляния привлекали последователей на среднем расстоянии в 1,3 раза (8,5 мм), чем танцоры дрожания (6,6 мм). Танцоры виляния двигались значительно быстрее по всем параметрам скорости (вперед, вбок и угловая скорость), чем танцоры дрожащими движениями. Точно так же последователи виляющего танца также двигались быстрее по всем этим параметрам, чем последователи трепетного танца, как и ожидалось, учитывая, что последователи виляющего танца отслеживали более быстрые движения.

Последователи трепетного танца смотрели в стороны головы и по бокам трясущихся танцоров (как показано у Сили, 1992), а последователи виляющего танца смотрели на заднюю часть живота танцора и его стороны (см. Ниже).Таким образом, стороны танцора были примерно одинаково привлекательны как для трепещущих, так и для покачивающихся последователей. Однако трепещущих последователей больше привлекала голова трясущейся танцовщицы, а трясущихся последователей больше привлекала кончик живота трясущейся танцовщицы. Более высокая скорость движения танцоров виляния (B) по сравнению с танцорами дрожания могла способствовать тому, что меньшее количество последователей располагалось вокруг головы танцора виляния (B), если бы последователи легче отталкивались от головы танцора во время танца.Тем не менее, больший трофалаксис у трясущихся танцоров по сравнению с танцорами виляния также мог сыграть свою роль.

Как и Божич и Валентинчич (1991), мы обнаружили, что последователи покачивания первоначально подходили и отслеживали танцоров слева и справа от танцора (B). Божич и Валентинчич (1991) далее сообщили, что последователи покачивания, как правило, оставались перпендикулярными танцору, что мы также наблюдали в течение первых 0,5 с после танца покачивания (C). Таким образом, наши данные о позициях последователей виляния аналогичны данным других исследователей (Judd, 1995; opuch and Tofilski, 2017; Tautz and Rohrseitz, 1998).Джадд (1995) предположил, что позиция за танцором виляния важна для последователей для успешного получения информации о танце. Однако последователи, расположенные сбоку или сзади от живота танцора, также могут получать информацию о танце (Tanner and Visscher, 2009).

Хотя у танцоров виляния и дрожания было примерно одинаковое количество (2,6–2,8) последователей на танец, танцоры дрожания выполняли трофалаксис с ведомыми с частотой в 4 раза выше на одного ведомого, чем танцоры виляния.Это также могло объяснить, почему голова дрожащего танцора была более привлекательной для дрожащих последователей, чем голова танцующего, который покачивал, для покачивания последователей. Неясно, почему трофаллаксис чаще выполняли танцоры с дрожью, но мы заметили, что танцоры с дрожью могут участвовать в кратких обменах пищей во время танца. К сожалению, с нашими данными невозможно надежно определить направление пищевого обмена, потому что для этого требуется подробное изображение, очень близкое или видео с более высоким разрешением, голов обменников пищи.Видео крупным планом ограничило бы нашу способность записывать поведение подписчиков. Однако мы подозреваем, что дрожащие танцоры были в основном донорами еды.

В нашем эксперименте мы позволяли собирателям покормиться перед тем, как атаковать их. Когда атакованные пчелы вернулись в гнездо, вместо того, чтобы искать разгрузчиков еды, большинство сразу же начали дрожать в танце. Поэтому у многих дрожащих танцоров был запас незагруженной еды. Если танец с дрожью является предупреждением, то запахи, естественно связанные с опасной пищей, могут передаваться не только через волосы на животе, но и через такие трофалактические явления.В качестве альтернативы, в контексте чрезмерного притока нектара и недостаточного количества разгрузчиков пищи (Seeley, 1992), такой трофаллаксис может усилить сообщение о том, что требуется больше разгрузчиков пищи. Эти результаты предполагают интригующую возможность того, что трофалаксис является частью того, как информация о трепетном танце передается получателям. Однако эта гипотеза требует дальнейшей проверки.

Непонятно, почему танцоры виляния привлекали последователей с больших расстояний, чем танцоры трепета. Первоначальные наблюдения показали, что танцоры виляния двигались более энергично, и это было подтверждено нашим анализом, который показал более высокие скорости танцоров виляния во всех измерениях ().Тактильный контакт, такой как контакт с антеннами, вероятно, играет роль как в влечении к дрожанию, так и в влечении покачиваниями (Tautz and Rohrseitz, 1998). Однако большинство трепещущих последователей привлекали перед любым физическим контактом с танцором.

Чем привлекли трепещущие последователи? Есть несколько возможных объяснений. Танцовщицы виляния производят колебания воздуха (Michelsen et al., 1987) и слабые колебания гребня (Nieh and Tautz, 2000). Танцоры с дрожью также могут вибрировать гребешком, но это еще предстоит определить.Для всех наших видеозаписей мы отслеживали покачивание и дрожание танцоров с помощью микрофона, который находился примерно на 1 см выше центра тела танцора. Танцоры виляния обычно производили заметные звуки ближнего поля, но танцоры дрожали — нет. Однако влечение к звукам танцев ближнего поля, вероятно, не объясняет различий в влечении между танцами дрожания и виляния, потому что мы не обнаружили разницы между расстоянием между первым влечением и фазой виляния или фазой тихого возврата танцев виляния (B).Точно так же Tautz и Rohrseitz (1998) показали, что звуковая фаза покачивания не привлекала последователей с больших расстояний, чем фаза бесшумного возвращения. Обонятельное влечение дает другое объяснение, учитывая, что танцоры виляния испускают привлекательные запахи из своего живота (Thom et al., 2007). Танцовщицы трепета также могут издавать такие привлекательные запахи, хотя это еще предстоит определить. Наконец, танцоры виляния могут иметь повышенную температуру тела (Stabentheiner and Hagmüller, 1991), что также может быть привлекательным, особенно если повышенная температура увеличивает количество испаряющихся запахов виляния.В общем, более энергичные движения, демонстрируемые танцорами виляния по сравнению с танцорами дрожащими движениями, также могут способствовать привлечению за счет повышения температуры тела, испарения запаха и амплитуды гребенчатой ​​вибрации, хотя демонстрация этого требует дальнейшего изучения.

Tautz и Rohrseitz (1998) изучили первые расстояния притяжения последователей покачивания и использовали несколько иную методологию, измеряя расстояние между головой ведомого и ближайшей точкой тела (не включая придатки) танцора.На открытых ячейках (как в нашем исследовании) они обнаружили средние расстояния притяжения 10-17 мм. Напротив, мы нашли среднее расстояние притяжения для толкателей виляния 8,5 мм. Однако в наших сотах плотность пчел была значительно выше (в 1,2 раза выше, знаковый ранговый критерий Вилкоксона, W, = 955,5, P <0,0001). Таким образом, наши более короткие расстояния притяжения могли быть результатом более тесной гребенки. Неясно, как исправить такую ​​более высокую плотность, но применение коэффициента линейной коррекции в 1,2 раза к нашему среднему расстоянию притяжения поворачивающегося ведомого дает 10.2 мм, что ближе к диапазону, наблюдаемому Tautz и Rohrseitz (1998).

Другое возможное объяснение заключается в том, что мы использовали поле зрения на 7,5% меньше, чем у Таутца и Рорзейтца (1998), и, следовательно, могли пропустить пчел, привлеченных с больших расстояний. Однако 7,5% — это относительно небольшая разница. Даже с учетом этих методологических различий наши общие результаты по фолловерингу довольно схожи. Как и Tautz и Rohrseitz (1998), мы не обнаружили существенной разницы между расстояниями первого притяжения либо до фазы покачивания, либо до фазы возврата (B), и большинство последователей были привлечены латерально к левому и правому квадрантам танцоров виляния. (В).Поскольку мы применяли наши методы единообразно к танцам покачивания и дрожания, выполняемым собирателями примерно в одно и то же время дня из одних и тех же колоний для одинаковых источников пищи и с одинаковыми концентрациями сахарозы на одном и том же расстоянии, различия, которые мы обнаружили между покачиванием и дрожанием, следующие, вероятно, надежны.

На уровне колонии большее расстояние притяжения последователей для покачивания по сравнению с дрожащими танцорами может быть смягчено гораздо большей площадью, которую покрывают дрожащие танцоры.Каждый танец виляния локализован на площади примерно 28 мм 2 в пределах танцпола гнезда (Landgraf et al., 2011) и редко продолжается более нескольких минут. Напротив, дрожащий танец может охватывать 100 см 2 в течение 2 минут, широко распространяться по всему гнезду и танцполу и длится в среднем 27 минут (Seeley, 1992). Таким образом, танцоры Tremble могут охватить более широкую аудиторию и путешествовать по гнезду. Seeley (1992) не наблюдал заметного изменения активности трепещущего последователя в течение 1-2 минут после контакта с трясущимся танцором.Однако теперь должна быть возможность идентифицировать и отслеживать дрожащих последователей, которые демонстрируют более сильное следящее поведение (притяжение с большего расстояния, трофалаксис, более точное отслеживание и более близкое соответствие скорости танцора и ведомого) в течение более длительных периодов времени, чтобы разгадать тайну того, как именно дрожат танцуют. квитанция влияет на поведение подписчика.

У многих социальных насекомых, включая муравьев (Franks and Richardson, 2006), термитов (Nalepa and Jones, 1991) и безжалостных пчел (Hrncir and Barth, 2014; Nieh, 2009), получатели привлекаются к связистам и следуют за ними, чтобы получить важная информация.Таким образом, более широкое изучение следования у социальных насекомых — реплик и сигналов, вызывающих первоначальное влечение, задействованных сенсорных модальностей и механизмов, позволяющих поддерживать близость, — могло бы быть информативным. Внутри одного и того же вида возникает интригующий вопрос, обеспечивают ли нейронные механизмы, которые способствуют ориентации последователя на один сигнал, путь для эволюции следования и внимания к новым сигналам. Это может быть формой сенсорной эксплуатации, но не в контексте полового отбора, а скорее в контексте совместной передачи сигналов в коллективе.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Место исследования и колонии для наблюдений

Мы провели наше исследование на биологической полевой станции Калифорнийского университета в Сан-Диего в Ла-Хойя, Калифорния, США, с июля по октябрь 2007 года по июль-сентябрь 2011 года. Мы использовали четыре здоровые колонии. из Apis mellifera ligustica (две семьи в 2007 году и две в 2011 году), каждая из которых содержит примерно 4000 пчел (определено с помощью фотографической оценки). Каждая колония была размещена в комнате с контролируемой температурой (30 ° C) в трехрамном наблюдательном улье с одним входным туннелем, ведущим наружу.Мы записывали как танец виляния, так и танец дрожания в каждый испытательный день с 09:00 до 16:00.

Обучение

Мы обучили приблизительно пять пчел за раз, используя пластинчатую кормушку с бороздками, расположенную в 100 м от улья (метод фон Фриша, 1967), которая давала 2,5 М раствор сахарозы без запаха (66% мас. −1 ) ad libitum . Пчелы были индивидуально помечены на кормушке с помощью уникальной комбинации акриловых красок на грудной клетке, брюшной полости или на обеих сторонах (метод фон Фриша, 1967).Мы использовали аспираторы для удаления лишних пчел и тем самым поддерживали довольно постоянный поток нектара из кормушки. Также имел место поиск естественных источников пищи, но был ограничен. Мы выбрали сезоны относительной нехватки пищи, потому что приучить пчел к искусственным кормлениям трудно, когда есть изобилие естественных источников пищи. Таким образом, приток нектара в каждую колонию происходил в основном из кормушки.

Мы случайным образом выбрали несколько пчел и вызвали танец дрожи (Nieh, 2010), ущипнув правую заднегрудную ногу собирателя за базитарзус на 1 секунду, имитируя нападения ос Vespula pensylvanica на кормящихся медоносных пчел (Джек-МакКоллоу и Ние, 2015).Пчелам разрешалось кормиться перед прищипыванием, чтобы они могли участвовать в трофаллаксисе по возвращении в улей. Таким образом, танец дрожания был вызван отвращающим стимулом, а не изменением притока пищи, потому что фиксированное количество пчел посещало кормушку, и доступ к естественным источникам пищи не изменился резко в течение данного дня испытаний. Пчелы не пострадали от этого пощипывания и могли вернуться в гнездо, где они гуляли и выполняли сложные двигательные действия, такие как танец виляния и танец с дрожью.Чтобы очистить все оборудование и удалить возможные запахи, мы использовали лабораторное моющее средство, затем 100% промывку этанолом и несколько часов сушки в конце каждого испытания.

Видеозаписи

Фуражиры были сняты внутри улья со скоростью 30 кадров в секунду с помощью видеокамеры высокого разрешения Sony HDR-HC7. Чтобы лучше проанализировать поведение танцоров и последователей, мы сосредоточились на расширенных выступлениях: танцах виляния, которые состояли из более чем 14 пробежек, и танцев с трепетом продолжительностью более 40 секунд.Всего мы проанализировали 86 танцев от 70 пчел, состоящих из 24 различных танцоров дрожания и 46 различных танцоров виляния. Эти пчелы станцевали в общей сложности 61 танец виляния и 25 танцев дрожания, за которыми, соответственно, следовали 174 последователя виляния и 64 последователя дрожания. Некоторые из этих видеороликов были созданы в рамках исследования коммуникации сигнала остановки медоносной пчелы (Nieh, 2010), но движения танцора и сопровождающего никогда ранее не анализировались. Все танцы происходили на открытых гребнях рабочих сот.

Измерения

Нашими целями были: (1) определить, когда последователи впервые были привлечены к танцору, (2) количественно оценить последующее поведение последователей и танцоров, и (3) сравнить поведение последователей, которые трепещут и покачиваются.Мы записали на видео возвращающихся собирателей и проанализировали их поведение и поведение их последователей с момента начала слежения. Мы определили начальную точку притяжения, момент, когда последователь впервые начал следовать. Для этого мы воспроизводили каждое видео вперед, чтобы убедиться, что фолловеры продолжали преследовать танцора не менее 1 секунды. Затем мы перевернули видео, покадрово двигаясь назад, к моменту первого притяжения, определяемому как рабочий поворачивается к танцору или начинает приближаться к нему (методы Tautz и Rohrseitz, 1998).Мы использовали специальное программное обеспечение (доступное по запросу от T.L.) для отслеживания как танцора, так и фолловера с интервалами 0,033 с в течение 1 с (30 кадров).

В каждом кадре танцор и один последователь отслеживались вручную путем отдельного заключения каждой пчелы в масштабную рамку, ограниченную фокусной головой пчелы, касающейся одного края (обеспечивая прямое направление вектора), и брюшком, касающимся противоположной стороны (). Программа сгенерировала текстовый файл, содержащий номер кадра, центральные положения танцора и ведомого, угол и масштабный коэффициент для каждого бокса.Мы отслеживали только танцора и одного подписчика за раз, создавая отдельный файл для каждого подписчика. Для каждого танца виляния и каждого танца дрожания мы отслеживали всех последователей, чью начальную точку притяжения можно было четко определить. Мы отслеживали каждый танец виляния в среднем в течение 2,7 ± 2,5 с, а каждый танец дрожания — в среднем 2,5 ± 1,8 с.

Пример кадра из программного обеспечения для видеонаблюдения, показывающий, как были отмечены танцор и последователь. Каждая стрелка указывает на голову, обеспечивая вектор ориентации.д, танцор; е, последователь; зеленая рамка показывает, как были помечены пчелы. Размер каждой коробки масштабируется, чтобы соответствовать размеру тела (голова к животу) испытуемого.

Эти данные были обработаны с помощью Matlab R2013a (Mathworks). В некоторых анализах движение рассчитывалось относительно танцора, положение которого, таким образом, фиксировалось в каждом кадре как начало координат с фиксированным углом 0 °. Мы определили расстояние от танцора до ведомого как кратчайшее расстояние между центральным кончиком головы ведомого и линией, проведенной вдоль средней линии танцора (А).Чтобы компенсировать небольшую потенциальную разницу в масштабировании видео, все траектории были масштабированы до одинакового размера в зависимости от ширины тела танцора. Мы измеряли изменение относительного положения последователя, предпочтения позиции ведомого и ориентации по отношению к танцору, линейные и угловые скорости как танцора, так и ведомого.

Чтобы определить, были ли различия в поведении последователей из-за изменений плотности пчел или увеличения камеры, мы случайным образом выбрали один кадр между первым и последним кадрами каждой видеопоследовательности и подсчитали количество видимых пчел и количество ячеек (открытый рабочий ячеек во всех видео), охватывающих длину и ширину видеокадра (фиксированное соотношение сторон 4: 3).В среднем пчел было 1,0 ± 0,3 см −2 , а видеокадр занимал площадь 166,5 ± 76,4 ячеек 2 .

Чтобы измерить абсолютные движения танцоров и последователей, мы сосредоточились на подмножестве данных (18 танцев дрожания от 18 разных пчел, в результате чего 31 последователь отслеживался для последователя 0,6 ± 0,3 с –1 , и 44 танца покачивания от 41 разных пчел). пчелы, дающие 96 последователей, отслеживали 0,7 ± 0,3 с ( -1 ), в которых камера не двигалась в течение 1 с.Для каждой пчелы мы рассчитывали скорость движения (движение пчелы вперед по продольной оси), боковую скорость (движение пчелы перпендикулярно ее продольной оси) и угловую скорость (поворотные движения пчелы вокруг своего центра). Скорость движения вперед может быть положительной (движение вперед) или отрицательной (движение назад). Боковая скорость и угловая скорость были проанализированы как абсолютные значения, потому что в нашем предварительном анализе не было обнаружено смещения влево или вправо или поворота.

Данные показали потенциальные различия в том, как последователи ориентировались на танцоров виляния по сравнению с танцорами, которые тряслись вокруг головы и живота танцоров. Поэтому мы разделили пространство вокруг тела танцора на четыре квадранта. Мы заключили танцора в эллипс диаметром 14 мм и 5 мм. Были выбраны наши квадранты, чтобы разделить этот эллипс на четыре равные дуги длиной 15,88 мм, обозначенные как голова, левый, правый и живот (B). Для каждого кадра каждого фолловера мы объединили позицию фолловера относительно танцора в один из этих четырех квадрантов.

Статистический анализ

Мы использовали ковариационный анализ с повторными измерениями (ANCOVA), стандартный ANCOVA или линейную регрессию, в зависимости от ситуации, для анализа наших данных, которые соответствовали параметрическим предположениям, определенным анализом остатков. Повторные измерения использовались для анализа данных, в которых отслеживалась одна и та же пчела во времени. Мы записываем преобразованные данные о расстоянии и угловой скорости (градус -1 ). Мы применили преобразование квадратного корня арксинуса к количеству событий трофалаксиса, приходящихся на одного последователя за танец.Мы включили колонию в наши модели как случайный эффект. Мы применили тесты Тьюки на достоверно значимую разницу (HSD) для апостериорных сравнений с поправкой на потенциальную статистическую ошибку типа I.

Чтобы сравнить среднюю плотность пчел и размер наших видеокадров со средними значениями, указанными Tautz и Rohrseitz (1998), мы использовали двусторонние знаковые ранговые тесты Вилкоксона. Для нашего квадрантного анализа мы использовали номинальную логистическую регрессию (данные первого подхода) и номинальную логистическую регрессию с повторными измерениями (данные подхода во времени) и включили колонию в качестве фактора в обеих моделях.

Мы применили поправку Данна-Сидака для ошибки типа I в анализе, когда мы тестировали одни и те же данные несколько раз ( k = количество нескольких тестов). Тесты, которые остаются значимыми после этой коррекции, обозначаются « DS ». Все статистические тесты были выполнены с помощью программного обеспечения JMP v9 и Microsoft Excel v14.6.1. Мы сообщаем среднее значение ± стандартное отклонение. в тексте. Все данные измерений представлены в таблицах S1-S6.

Благодарности

Мы признательны Янминь Цзи за его обширную помощь в анализе видео.

Сноски

Конкурирующие интересы

Авторы заявляют об отсутствии конкурирующих или финансовых интересов.

Вклад авторов

Концептуализация: C.L., T.L., J.N .; Методология: C.L., T.L., J.N .; Программное обеспечение: Y.L., T.L .; Формальный анализ: Y.L., J.N .; Исследование: C.L., J.N .; Ресурсы: J.N .; Курирование данных: J.N .; Письмо — первоначальный набросок: C.L., T.L., J.N .; Написание — просмотр и редактирование: C.L., T.L., J.N .; Визуализация: J.N .; Кураторство: Т.L., J.N .; Руководство проекта: J.N.

Финансирование

Это исследование не получало специального гранта от какого-либо финансирующего агентства в государственном, коммерческом или некоммерческом секторах

Дополнительная информация

Дополнительная информация доступна на сайте http://bio.biologies. org / lookup / doi / 10.1242 / bio.025445.supplemental

Ссылки

  • Al Toufailia H., Couvillon MJ, Ratnieks FLW and Grüter C. (2013).Коммуникация в танце виляния медовой пчелы: значение сигнала и шум сигнала влияют на поведение последователя танца. Behav. Ecol. Sociobiol. 67, 549-556. 10.1007 / s00265-012-1474-5 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Бисмейер Дж. К. (2003). Возникновение и контекст танцев дрожания у медоносных пчел, охотящихся на свободе (Apis mellifera). Behav. Ecol. Sociobiol. 53, 411-416. 10.1007 / s00265-003-0597-0 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Божич Ю. и Валентинчич Т. (1991). Сопровождающие и последователи танцев виляния пчелами. J. Apic. Res. 30, 125–131. 10.1080 / 00218839.1991.11101246 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Couvillon M.J. (2012). Танцевальное наследие Карла фон Фриша. Insectes Soc. 59, 297-306. 10.1007 / s00040-012-0224-z [CrossRef] [Google Scholar]
  • Dornhaus A., Klügl F., Oechslein C., Puppe F. и Chittka L. (2006). Преимущества набора медоносных пчел: влияние экологии и размера колонии в индивидуальной модели. Behav. Ecol. 17, 336-344. 10.1093 / beheco / arj036 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Флори Э.(1954). Experimentelle Erzeugung einer «Neurose» bei der Honigbiene. Naturwissenschaften 41, 171–171 10.1007 / BF00639257 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Фрэнкс Н. Р. и Ричардсон Т. (2006). Обучение на тандемных муравьях. Природа 439, 153–153 10.1038 / 439153a [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • Hölldobler B. и Wilson E.O. (1990). Муравьи . Кембридж, Массачусетс, США: Belknap Press of Harvard University Press. [Google Scholar]
  • Хрнцир М.и Барт Ф. Г. (2014). Вибрационное общение у пчел без жала (Meliponini): проблема интерпретации сигналов. В «Изучение вибрационной коммуникации» (изд. Кокрофт Р. Б., Гогала М., Хилл П. С. М. и Вессель А.), стр. 349-374. Берлин, Гейдельберг: Springer Berlin Heidelberg. [Google Scholar]
  • Хант Дж. Х. и Ричард Ф.-Дж. (2013). Внутриколонная виброакустическая коммуникация у социальных насекомых. Insectes Soc. 60, 403-417. 10.1007 / s00040-013-0311-9 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Джек-МакКоллоу Р.Т. и Ние Дж. К. (2015). Медоносные пчелы настраивают возбуждающие и тормозящие сигналы рекрутирования на ценность ресурсов и риск хищничества. Anim. Behav. 110, 9-17. 10.1016 / j.anbehav.2015.09.003 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Джадд Т. М. (1995). Виляющий танец медоносной пчелы: какие пчелы, следующие за танцором, успешно усваивают информацию? J. Поведение насекомых. 8, 343-354. 10.1007 / BF01989363 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Кирхнер В. Х. (1993). Вибрационные сигналы в дрожащем танце пчелы, Apis mellifera . Behav. Ecol. Sociobiol. 33, 169–172. 10.1007 / BF00216597 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Кирхнер В. Х. и Линдауэр М. (1994). Причины дрожащего танца медоносной пчелы Apis mellifera. Behav. Ecol. Sociobiol. 35, 303-308. 10.1007 / BF00184419 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Ландграф Т., Рохас Р., Нгуен Х., Кригель Ф. и Стеттин К. (2011). Анализ виляющего движения пчел для разработки биомиметического пчелиного робота. PLoS ONE 6, e21354 10.1371 / journal.pone.0021354 [Бесплатная статья PMC] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • Лау К. В. и Ние Дж. К. (2010). Производство стоп-сигнала медоносной пчелы: временное распределение и влияние скученности кормушек *. Apidologie 41, 87-95. 10.1051 / apido / 2009052 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Линдауэр М. (1948). Über die Einwirkung von Duft- und Geschmacksstoffen sowie anderer Faktoren auf die Tänze der Bienen. Z. Vgl. Physiol. 31, 348-412. 10.1007 / BF00297951 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • opuch S.и Тофильски А. (2017). Прямое визуальное наблюдение за движениями крыльев во время танца виляния медоносной пчелы. J. Поведение насекомых. 30, 199-210. 10.1007 / s10905-017-9610-8 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Michelsen A. (2014). Механические сигналы в общении медоносных пчел. В «Изучение вибрационной коммуникации» (изд. Кокрофт Р. Б., Гогала М., Хилл П. С. М. и Вессель А.), стр. 333-347. Берлин, Гейдельберг: Springer Berlin Heidelberg. [Google Scholar]
  • Michelsen A., Towne W.Ф., Кирхнер В. Х. и Крайгер П. (1987). Акустическое ближнее поле танцующей пчелы. J. Comp. Physiol. A 161, 633-643. 10.1007 / BF00605005 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Налепа К. А. и Джонс С. С. (1991). Эволюция моногамии у термитов. Biol. Сборка 66, 83-97. 10.1111 / j.1469-185X.1991.tb01136.x [CrossRef] [Google Scholar]
  • Nieh J. C. (1993). Стоп-сигнал медоносных пчел: пересмотр его сообщения. Behav. Ecol. Sociobiol. 33, 51-56.10.1007 / BF00164346 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Nieh J. C. (2009). Конвергентная эволюция механизмов набора пищи у ос и пчел. В «Организация сообществ насекомых: от генома к социокомплексу» (ред. Дж. Гадау, Дж. Фьюэлл), стр. 264-286. Кембридж, Массачусетс, США: Издательство Гарвардского университета. [Google Scholar]
  • Ние Дж. К. (2010). Сигнал отрицательной обратной связи, вызванный опасностью, ограничивает вербовку медоносных пчел. Curr. Биол. 20, 310-315. 10.1016 / j.cub.2009.12.060 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • Nieh J. C. и Tautz J. (2000). Анализ сигнала с синхронизацией поведения обнаруживает слабые колебания гребешка 200–300 Гц во время покачивания пчелы. J. Exp. Биол. 203, 1573–1579. [PubMed] [Google Scholar]
  • Rohrseitz K. и Tautz J. (1999). Коммуникация в танце медоносной пчелы: направление бега, закодированное в антеннах? J. Comp. Physiol. A 184, 463-470. 10.1007 / s0035346 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Schick W.(1953). Über die Wirkung von Giftstoffen auf die Tänze der Bienen. Z. Vgl. Physiol. 35, 105-128. 10.1007 / BF00340702 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Шнайдер Ф. (1949). Über die Vergiftung der Bienen mit Dinitrokresol und das Auftreten von Tänzen als Reaktion auf die Verteilung des Giftes im Stock. Mitt. Schweiz. Энтомол. Ges. 22, 293-308. [Google Scholar]
  • Шнайдер С. С. и Льюис Л. А. (2004). Вибросигнал, модуляционная связь и организация труда у медоносных пчел, Apis mellifera . Apidologie 35, 117-131. 10.1051 / apido: 2004006 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Шюрх Р. и Ратниекс Ф. Л. (2016). Пространственно-информационное содержание танца виляния медоносной пчелы. Банкетный зал Биол . 22 10.3389 / 978-2-88919-765-1 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Шюрх Р., Ратниекс Ф. Л. В., Самуэльсон Э. У. и Кувийон М. Дж. (2016). Танцует под собственный ритм: собиратели медоносных пчел общаются с помощью индивидуально настроенных танцев виляния. J. Exp. Биол. 219, 1287–1289.10.1242 / jeb.134874 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • Сили Т. Д. (1992). Дрожащий танец медоносной пчелы: послание и смысл. Behav. Ecol. Sociobiol. 31, 375-383. 10.1007 / BF00170604 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Шерман Г. и Висшер П. К. (2002). Семейные пчелы достигают физической формы благодаря танцам. Природа 419, 920-922. 10.1038 / nature01127 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
  • Stabentheiner A. и Hagmüller K. (1991). Сладкая еда у пчел означает «горячие танцы». Naturwissenschaften 78, 471-473. 10.1007 / BF01134389 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Таннер Д. и Висшер К. (2009). Влияет ли ориентация тела последователей виляющего танца на точность набора? Apidologie 40, 55-62. 10.1051 / apido: 2008074 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Tautz J. и Rohrseitz K. (1998). Что привлекает пчел в танцующей танцовщице? J. Comp. Physiol. A 183, 661-667. 10.1007 / s0035289 [CrossRef] [Google Scholar]
  • Том К.(2003). Дрожащий танец медоносных пчел может быть вызван поиском пищи вне улья. J. Exp. Биол. 206, 2111-2116.
Опубликовано в категории: Разное

Добавить комментарий

Ваш адрес email не будет опубликован. Обязательные поля помечены *